Em Junho de 1996 no Japão, a Nintendo lançou o seu terceiro console doméstico, o Nintendo 64 - N64 (inicialmente chamado de Project Reality e Ultra 64), que incluía melhoras significativas em computação gráfica 3D e um novo joystick analógico. A Nintendo optou por continuar utilizando mídia de cartuchos, uma decisão surpreendente, especialmente considerando a escolha dos concorrentes em utilizar mídias de armazenamento mais atualizadas como CD-ROM. Esta decisão pode ter afetado a quantidade de jogos lançados para o Nintendo 64; CD-ROMs são mais baratos de produzir que cartuchos, o que se traduz em menores custos para desenvolvedores terceirizados — como a Nintendo decidiu por não utilizar CD-ROMs, desenvolvedores estariam mais interessados em lançar jogos para o PlayStation da Sony e para o SEGA Saturn da SEGA, os quais utilizavam CD-ROMs. Especulou-se que esta também teria sido a razão pela qual a Squaresoft (hoje Square Enix) parou de desenvolver jogos para Nintendo e começou a lançar seus jogos para o Sony PlayStation, e depois para o PlayStation 2.A Nintendo também divulgou características "inovadoras" e "groundbreaking" do Nintendo 64 — tais quais suas quatro entradas para controles, o joystick analógico, o rumble pak (fazia com que o comando tremesse) e um processador de 64 bits.
O primeiro jogo de Mario em 3D foi lançado para o N64 com o título de Super Mario 64, nomenclatura recorrente para quase todos os jogos 3D até hoje. Outros jogos de sucesso foram GoldenEye 007 ,Super Smash Bros e The Legend of Zelda: Ocarina of Time; largamente reconhecido como um dos melhores jogos de todos os tempos (Premiado pela Nintendo World Brasil).
